1869 machte der 1868 gegründete Verein für die Geschichte des Bodensees und seiner Umgebung erstmals seine Sammlungen öffentlich zugänglich. Es war die erste Museumsgründung am Bodensee – vor dem Rosgartenmuseum in Konstanz, dem Naturalienmuseum in Ravensburg und den Kunstsammlungen in Lindau.
Ab 1912 wurde die Ausstellung als Bodenseemuseum eröffnet. Ein Jahr später erweiterte ein Zeppelin-Kabinett die Präsentation.
1938 zog dieses dann in ein neues, 1.000 qm großes Gebäude um. Die Bomben des Zweiten Weltkriegs zerstörten nicht nur die Altstadt Friedrichshafens, sondern auch die Bestände des Städtischen Bodenseemuseums. Die Sammlung der Luftschiffbau Zeppelin GmbH blieb unversehrt, da sie ausgelagert war. Allerdings zogen die französischen Besatzungstruppen diese nach Frankreich ab.
Am 11. Oktober 1957 wurde das Bodensee Museum im Seitenflügel des neu erbauten Rathauses wiedereröffnet. Das dritte Obergeschoss stand nun für die nach 1945 neu erworbene Kunstsammlung von der Gotik bis ins 19. Jahrhundert zur Verfügung. In den übrigen Stockwerken wurden wechselnde Ausstellungen moderner und auch zeitgenössischer Kunst präsentiert.
Ausgehend von Werken des in Friedrichshafen geborenen Künstlers Karl Caspar und dem in Hemmenhofen lebenden Otto Dix wurde die Sammlung in den 1960er Jahren zunehmend mit Werken der Moderne ergänzt.
Erst 1960 kam ein Großteil der nach Frankreich verlagerten Zeppelinsammlung zurück und bezog den vierten Stock des Museumsflügels.
1985 konnten diese Räumlichkeiten umgebaut und für die steigenden Besucherzahlen attraktiver gestaltet werden.
Die Zahl der Besucher erreichte ab 1987 mehr als 100.000 pro Jahr. Diesem Ansturm war der Museumsflügel im Rathaus auf Dauer nicht gewachsen. Die über die Jahre erworbenen wertvollen Gemälde – so z.B. die Dix-Sammlung – stellten zudem höhere Anforderungen an die konservatorischen Bedingungen.
So entstand die Idee für einen Neubau. Ende der 80er Jahre bot sich dann die Möglichkeit, den 1933 in Betrieb genommenen Hafenbahnhof von der Deutschen Bundesbahn zu erwerben. Die Stadt übernahm mit maßgeblicher finanzieller Hilfe des Freundeskreises zur Förderung des Zeppelin Museums e.V. den Umbau und die Neupräsentation der Bestände auf rund 4.000 m2. Die Gestaltung der Museumseinrichtung verantwortete der Stuttgarter Prof. HG Merz, der später vor allem mit der Neugestaltung der Alten Nationalgalerie in Berlin einem größeren Publikum bekannt wurde. Die Federführung für den Umbau des denkmalgeschützten Hafenbahnhofs in ein modernes Museumsgebäude lag in den Händen des Friedrichshafener Büros Jauss+Gaupp.
Seit 1996 kann das Museum seine mehr als 240.000 Besucher pro Jahr angemessen empfangen.
Die Luftschiffausstellung des Zeppelin Museums wurde von 2009 bis 2014 bei laufendem Betrieb kontinuierlich umgestaltet und thematisch erweitert. Besonders wichtig war dem Museums-Team dabei die Vermittlung der ausgestellten Themen und Kontexte. In erster Linie geschah dies durch die einzigartigen Originalexponate, aber auch durch Medien, Fotos, Filme, begleitende Texte, Experimentierstationen und Audioguides.
Das gestalterische Gesamtkonzept, die Ausstellungsarchitektur sowie die Exponatregie wurden von beier + wellach projekte, Berlin ausgeführt.